Le Conseil Communautaire administre l'EPCI et autorise le Président à prendre les décisions. Leurs membres sont élus par les Conseils Municipaux des communes membres au scrutin uninominal majoritaire, lors d'un vote à bulletin secret.
Lorsqu'il y a vacance d'un conseiller communautaire, pour quelque cause que ce soit, le conseil municipal concerné pourvoit à son remplacement dans un délai d'un mois. Les élus communautaires sont rééligibles. Leur mandat est renouvelé en même temps que celui des conseillers municipaux. Le Conseil se réunit au moins 4 fois par an.
Pour la Communauté d'Agglomération de Moulins, 71 conseillers communautaires représentent les 26 communes membres.